L’attuale teatro, inaugurato nel 1864, è opera dell’urbinate Ercole Salmi, progettista anche del teatro di Gubbio (1868). Progettato fin dal 1857 in sostituzione del vecchio teatro, occupa l’area dove sorgeva un tempo l’antica Rocca dei Brancaleone.
Sobriamente decorata, la sala presenta lungo le balaustre a fascia del secondo ordine una serie di medaglioni con dipinte le effigi dei più illustri personaggi marchigiani, da Donato Bramante, a cui il teatro è dedicato, a Raffaello Sanzio, dal celebre sopranista durantino Girolamo Crescentini a Gioachino Rossini, dal duca Francesco Mario II Della Rovere a Filippo Ugolini a Giuseppe Verdi, unico non marchigiano.
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